In perioada 1729-1740, pustnicul Agafton (de la numele caruia provine si denumirea manastirii) a intemeiat aici o biserica de lemn, in perioada 1729-1740, cu hramul "Sf. Voievozi". Schitul intemeiat de Agafton a fost obste de calugari pana la inceputul secolului al XIX-lea, pentru ca mai apoi, prin anul 1814, in timpul mitropolitului Veniamin Costachi, sa fie schimbata in manastire de calugarite, "unde au stralucit prin evlavie fiicele si vaduvele boierilor de altadata, precum si toate acele fiice din popor ce au cautat o viata de liniste si reculegere", dupa cum relateaza autorul singurei monografii cunoscute a manastirii, Al. H. Simionescu.

Biserica Agafton a fost realizata din barne groase de stejar, are forma de nava, cu un mic turn in forma octogonala deasupra naosului. Pictura bisericii este in fresca, fiind execuata de pictorul ieromonah Vartolomeu Dolhan in anul 1956. Cimitirul calugaritelor si al calugarilor de demult se afla in jurul bisericutei. Aici se afla si mormintele celor trei matusi dupa mama ale poetului Mihai Eminescu: Sofia, Fevronia si Olimpiada Iurascu, ultima dintre ele fiind, un timp, stareta a manastirii. Traditia relateaza ca de multe ori in copilaria sa, poetul Mihai Eminescu venea pe jos, din Ipotestiul sau natal pentru a-si vizita matusile.

O noua biserica de zid a fost construita intre anii 1838-1843, cu hramul "Pogorarea Sf. Duh", in stil moldovenesc, in forma de cruce, fara ornamentatii exterioare si cu acoperisul impodobit cu trei turnuri mari de lemn, cu baza octogonala. Realizata in anul 1929, pictura bisericii a fost efectuata de catre pictorul P. Livescu din Botosani. Turnul clopotnita a fost construit in anul 1878 in forma patrata si se termina cu o turla rotunda identica celor de pe biserica.

De-a lungul timpului, acest sfant lacas a cunoscut o ampla dezvoltare, gratie pozitiei sale. In acest sens, manastirea a atras intotdeauna pe langa pelerinii care veneau pentru inchinare si ruga si o serie de personalitati cum ar fi: Mihai Eminescu, Nicolae Iorga, George Enescu s.a. Manastirea Agafton era recunoscuta prin atelierele sale manufacturiere, caracteristic monahale: tesatorie covoare, broderie, croitorie, tricotaj etc. In anul desfiintarii (1959), aici vietuiau peste 300 calugarite care locuiau in case asemanatoare celor de la Manastirile Varatec si Agapia.

Manastirea Agafton a fost desfiintata abuziv, prin Decretul 410/1959. Aici a fost organizat, in baza Decretelor 218/1960 si 712/1966, Caminul de Batrani cu handicap Agafton care, prin Hotararea Guvernului nr. 1161/1990, a trecut in subordinea Secretariatului de Stat pentru Persoane cu Handicap.

Dupa revolutia din decembrie 1989, in luna martie 1991 Manastirea Agafton a fost reintemeiata.
Actualmente, Manastirea Agafton se afla intr-un amplu proces de restaurare.